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Durante la primera semana de noviembre tuvo lugar la primera edición de la Milk Quality Academy, organizado por Boehringer Ingelheim Salud Animal en la Facultad de Veterinaria de Utrech (Holanda).

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La Asociación Mundial de Buiatría y Boehringer Ingelheim ponen en marcha el “Premio al Bienestar Animal en Rumiantes”

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El galardón se engloba en un acuerdo a largo plazo para fomentar el bienestar animal en rumiantes firmado por el Área de Veterinaria de Boehringer Ingelheim y la asociación mundial

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MENSAJES CLAVE
La mastitis no sólo afecta al bienestar animal, a la calidad de leche y a la producción. Las vacas con mastitis clínicas o con un elevado recuento de células somáticas tienen peores tasas de concepción. El mecanismo preciso por el que las infecciones intramamarias causan una reducción de fertilidad aún no se han aclarado por completo. Una posibilidad parece ser la interrupción de la producción de estradiol por parte de las células de la granulosa, lo cual impacta en el desarrollo del ovocito y en la suficiente liberación de LH. Se ha observado que las células de la granulosa también son capaces de responder a infecciones bacterianas debido a la expresión de receptores que juegan un importante papel en el sistema inmune innato.

 

Tanto ganaderos como veterinarios reconocen que siempre ha existido un efecto negativo en el rendimiento reproductivo de las vacas durante el transcurso de las mastitis clínicas, fundamentalmente debido a su impacto sobre el bienestar y la producción de leche1. Se empieza a ver claro que la mastitis tiene un efecto a largo plazo en el futuro productivo del animal, afectando su fertilidad y probabilidades de quedarse en el rebaño.

 

Consecuencias de la mastitis a largo plazo
De hecho, existe una relación negativa entre el recuento de células somáticas durante los dos primeros meses de lactación y la probabilidad de concepción a los 145 días post parto2. En rebaños con partos estacionales, como en Nueva Zelanda, la tasa de concepción está directamente relacionada con la tasa de reemplazo ya que las vacas que no están preñadas al final de la estación se descartan. McDougall et al. (2009)3 demostraron que si se añade Meloxicam (AINE) a los tratamientos antibióticos para el tratamiento de las mastitis, se reduce la tasa de reposición. Con estas evidencias, se origina la hipótesis de que reduciendo la inflamación en la mastitis, las vacas quedan preñadas con mayor facilidad y finalmente permanecen en la explotación durante la siguiente lactación.

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Cuando se contrastan los datos reproductivos de la cuadra con los del control lechero, se puede ver que existe una asociación clara entre la salud de la ubre y el rendimiento reproductivo.

 

La gráfica 1 muestra la tasa de concepción al primer servicio de 30.294 inseminaciones de 44 rebaños (datos procedentes del autor). Todos los rebaños tenían un recuento de células somáticas menor a 200.000 células y una incidencia de mastitis clínica de 50 casos/100 vacas. Las vacas con antecedentes de mastitis clínica o con elevado recuento de células somáticas mostraron menores tasas de concepción al primer servicio y en total.

 

La conversión del recuento de células somáticas (RCS) a un score logarítmico o Score de Recuento de Células Somáticas (SCS) es recomendable, ya que la pérdida de leche asociada con un incremento en el RCS se convierte en una regresión lineal cuando se usa SCS (gráfica 2).

 

La gráfica 3 describe los mismos datos que la gráfica 1 pero muestra las tasas de concepción categorizados según el RCS del día antes del servicio. La gráfica sugiere que existe un cambio en el ratio de concepción cuando las células somáticas superan las 200.000 o el SCS es 4, lo que demuestra la existencia de una infección4.

 

Alteración de la función endocrina del folículo
El mecanismo preciso por el cual las infecciones intramamarias provocan una reducción de la fertilidad todavía no es del todo conocidos. Una posible explicación es que la función endocrina de las células de la granulosa se ve afectada por la activación de los mediadores de la inflamación debidos a la infección. Las células de la granulosa juegan un papel crucial en el desarrollo folicular principalemente mediante la producción de hormonas esteroideas. Particularmente el estradiol juega un papel clave en el desarrollo y maduración del ovocito. La maduración nuclear y citoplasmática del ovocito es esencial para que la fertilización ocurra y es sabido que este proceso se ve alterado cuando los ovocitos se ven expuestos a mediadores de la inflamación como las prostaglandinas5. El estradiol también produce el pico de la hormona lutenizante (LH) que acaba en la ovulación y fertilización del ovocito. La disminución del estradiol alrededor del momento de la ovulación también disminuye, retrasa o anula el pico de LH y la ovulación en alrededor de un 30% de las vacas infectadas, resultando en una disminución de la probabilidad de concepción del 15-20%.6 Otros mecanismos que aumentan el recuento de células somáticas pueden afectar a la fertilidad incluyendo el desarrollo y regresión del cuerpo luteo7, alterando la secreción de progesterona que a su vez afecta la función endometrial asociada al desarrollo embrionario.

 

El papel del sistema inmunitario innato
Los mecanismos por los que la inflamación pueden alterar la función endocrina pueden ser explicados si observamos el sistema inmune innato. La mayoría de los casos de mastitis están provocados por infecciones bacterianas de la ubre que son detectadas por los neutrófilos que a su vez inician todo el mecanismo inflamatorio. Los neutrófilos responden de modo inespecífico al reconocer determinados patrones moleculares que se asocian con frecuencia a patógenos. Estos son conocidos como patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP)8. Por ejemplo, los lipopolisacáridos (LPS) son muy frecuentes en bacterias Gram-negativas como la E. Coli, y los peptidoglicanos y el ácido lipoteicoico son frecuentes en bacterias Gram-positivas como Staphylococcus y Streptococcus spp. La detección y reconocimiento de estas moléculas estimula a los receptores de tipo Toll (TLR) que están presentes en muchas células del sistema inmune. Este proceso se potencia por otros mediadores en la superficie de las células inmunes como el cluster de diferenciación proteica 14 (CD14).

 

En las células del folículo ovárico en desarrollo no existen células del sistema inmunitario, sin embargo, las células de la granulosa del folículo en desarrollo pueden expresar ambos TLR y CD149 para responder ante la presencia de infecciones bacterianas independientemente del lugar del cuerpo en el que se haya producido la infección.

 

En resumen la fertilidad de las vacas lecheras se ve comprometida tanto por la enfermedad y la inflamación que está ocurriendo en otras partes del cuerpo distantes al ovario y su efecto es medible y significativo incluso en casos de enfermedad leve o subclínica. Esto justifica y refuerza la necesidad de protocolos de tratamiento que tengan en cuenta no solo la prevención de enfermedad subclínica sino también que proporcionen cura efectiva de la enfermedad.

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Sobre el autor
El Dr. John Cook se licenció en 1988 y trabajó durante 19 años como técnico especialista en vacuno de leche para después trabajar para una empresa de genética. Ha sido en esta última etapa profesional donde se interesó por la gestión de datos productivos y el estado sanitario de los rebaños llevándole a liderar un proyecto en el Valley Ag Software, para el que actualmente trabaja con ganaderos de vacuno de leche que utilizan el Dairy Comp 305 en mejora de la rentabilidad de sus explotaciones.

 

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1. Esslemont et al,. 2002. Dairy Research Report No.5 / 2. Madousse et al., 2010. J. Dairy Sci. 93:4677-4690 / 3. McDougall et al., 2009 J. Dairy Sci. 92:4421-4431 / 4. Dohoo 2001. NMC Proceedings 10-18 / 5. Bromfield and Sheldon Endocrinology 152:5029-5040 / 6. Lavon et al., 2010. J. Dairy Sci. 93:911-921 / 7. Lavon et al., 2011 J. Dairy Sci. 94:4538-4545 / 8. Bannerman 2006. NMC Proceedings 88-96 / 9. Williams, 2008. Cattle Practice 16:99-102

 

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MENSAJES CLAVE
La mastitis y la infertilidad son dos de las enfermedades más comunes y complejas de los rebaños de vacuno lechero. Ambas son multifactoriales y provocan un incremento en las tasas de reemplazo con efectos negativos en la rentabilidad de la explotación. La mastitis no sólo efecta a la producción y calidad de leche sino también al bienestar de los animales. Una serie de estudios epidemiológicos realizados hace una década indican que la mastitis clínica y subclínica tiene un impacto negativo sobre el rendimiento reproductivo de las vacas lecheras. El objetivo de este artículo es revisar las publicaciones recientes para describir los factores más importantes, como el tipo de mastitis (clínica, subclínica), probabilidad de ocurrencia de mastitis en relación a inseminación artificial (IA), tipo de patógeno involucrado (gram-positivo o gram-negativo). Además, se resumen los motivos por los que la mastitis puede afectar al rendimiento reproductivo.

 

Tipo de mastitis
La mastitis se clasifica generalmente como clínica o subclínica dependiendo del grado de inflamación de la glándula mamaria. Mientras que las mastitis subclínicas se definen por un elevado recuento de células somáticas (RCS) (por ejemplo por encima de 100.000 células/ml) las mastitis clínicas se caracterizan porque se pueden ver grumos en la leche, leche aguada, y en la ubre, hinchazón, dolor y tumefacción del cuarterón afectado.
Muchos estudios han demostrado los efectos negativos de la mastitis clínica y los días a la primera inseminación (más de 22) y los días a la concepción (más de 44 días). La mastitis clínica también puede alterar el intervalo inter estro, haciendo la detección del celo más difícil.
Más interesante aún, un elevado RCS, típica de mastitis subclínica, alrededor de la IA está asociado con una reducción significativa en la probabilidad de concepción. Si comparamos vacas no infectadas y vacas que han sido infectadas recientemente o con infección crónica alrededor del momento de la IA, observaremos que mostraron menores tasas de concepción en este último grupo (39,4 vs 32,9 y 31,5 respectivamente) (figura 1). Además, alrededor del 30% de las vacas con mastitis subclínica crónica mostraron retraso en la ovulación, bajas concentraciones de estradiol y retraso en el pico preovulatorio de LH (hormona luteinizante). Se ha demostrado que la mastitis clínica y subclínica provocan mayores pérdidas en el rendimiento reproductivo. Considerando la naturaleza de la mastitis subclínica (no obvia y solo detectable mediante testaje), su alta prevalencia (hasta 40%) y gran cantidad de efectos que provoca en la reproducción, sería necesario realizar más estudios para conocer esta interrelación.

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Momento del inicio de la mastitis y su influencia sobre la inseminación artificial
Está bien documentado que el efecto negativo de la mastitis sobre la fertilidad depende del momento en que se inicia la mastitis y se practica la IA. Sin embargo, no hay evidencias consistentes en la literatura en referencia a cuál es el periodo más susceptible. En uno de los estudios, en que la mastitis clínica se inicia entre los 14 días previos hasta 35 días posteriores a la IA, se asoció con una menor probabilidad de concepción y en otro estudio en que se analizaba el caso en que la mastitis clínica se iniciaba entre los días 0 a 7 después de la IA, se asoció a una mayor reducción aún en la probabilidad de concepción. En otro estudio se observaron menores tasas de concepción en vacas que sufrían mastitis clínica dentro del intervalo de tiempo que comprende las tres semanas previas a la inseminación, pero no así en otros momentos. Un estudio más antiguo, basado en un conjunto de 9.369 lactaciones demostró que los efectos de algunas enfermedades en la tasa de concepción al primer servicio presentaban una estrecha dependencia con el intervalo desde que se iniciaba dicho proceso. Esto fue especialmente remarcable para los casos de mastitis clínica, los cuales tuvieron un pequeño efecto en la tasa de concepción cuando sucedían antes de que se produjese la IA y sin embargo se observaba un efecto mayor (reducción > 50% en el riesgo de preñez) cuando sucedía después que se hubiera practicado la IA. Un incremento en el RCS (> 106 células/ml en 1 día de testaje) redujo la probabilidad de concepción al 23,6% cuando la infección acaecía durante los 10 días inmediatamente antes de se produjera la IA, pero no cuando ocurría más temprano. Cuando sucedía a los 30 días después de la IA, la probabilidad de concepción se reducía alrededor del 23% (figura 2). Las vacas con mastitis clínica durante los primeros 45 días de gestación tuvieron 2,7 (intervalos de confianza del 95%: 1,3 a 5,6) veces más riesgo de reabsorción durante los siguientes 90 días que las vacas que no sufrían mastitis.

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Mecanismos por los cuales la mastitis puede afectar la reproducción
Hay varios estudios sobre los mecanismos por los cuales la mastitis afecta la concepción y la viabilidad de la gestación. Si revisamos brevemente, la mastitis inducida libera mediadores de la inflamación, como citokinas, interleukinas, y prostaglandina F2ά, los cuales están involucrados en la fertilidad. Antes de la concepción, la mastitis puede interrumpir los patrones hormonales (disminuye la producción de estradiol, retrasa la liberación de hormona luteinizante) y enlentece la ovulación. Alrededor de la inseminación, la mastitis puede afectar la maduración del ovocito y la fertilización. Después de la inseminación, la mastitis puede interferir en la formación y regresión del cuerpo lúteo, secreción de progesterona, funciones endometriales y desarrollo embrionario.
Observaciones realizadas en estudios experimentales sugirieron que infusiones de endotoxinas de E. coli desencadenan una liberación prolongada de prostaglandina F2ά, que lleva a la posterior estimulación de las contracciones del músculo liso del útero y efecto luteolítico, lo cual lleva a una disminución en las concentraciones de progesterona. Curiosamente, concentraciones de cortisol en plasma, una hormona relacionada con el stress también aumentaron.

 

Tipo de patógeno
Las mastitis producidas por diferentes tipos de patógenos pueden tener efectos diferentes en la reproducción. Un método de clasificación de la mastitis clínica es mediante la tinción de los patógenos causantes y clasificándolos en gram-positivo y gram-negativo. Los signos clínicos, severidad y protocolos de tratamiento difieren de las mastitis según se trate de gram-positivo y gram-negativo. Posteriores estudios no encontraron ninguna diferencia entre las mastitis producidas por gérmenes gram-positivo y gram-negativo en sus efectos en la reproducción. Más recientemente, sin embargo, hay evidencia de que la mastitis clínica causada por patógenos gram-negativos se asocia a un mayor descenso de la probabilidad de preñez comparada con los patógenos gram-positivo.
Uno de los pocos estudios prospectivos, aleatorizados y controlados que existen investigaron la eficacia de la vacuna J5 (es decir, una vacuna contra bacterias coliformes J5) sobre la producción de leche y el rendimiento reproductivo. La probabilidad de preñez se redujo significativamente en vacas que tuvieron un caso de mastitis clínica causado por Escherichia coli (preñez 42%) o Estreptococo spp. (38%) mientras que la tasa de concepción fue del 78% en vacas sanas.
Más recientemente, un análisis retrospectivo basado en 23.695 lactaciones considerando el tipo de mastitis dio más datos sobre este tema. En general, las mastitis clínicas producidas por bacterias gram-negativas tuvieron peor repercusión en la probabilidad de concepción que las mastitis clínicas causadas por gram-positivas u otro tipo de organismos. El efecto más notorio fue una reducción del 80% asociada a una mastitis clínica por gram-negativas que tenía su inicio durante la semana posterior a la IA.

 

Limitaciones de los estudios
Basado en una evaluación minuciosa de 12 estudios, hay clara evidencia de que ambas mastitis subclínica y clínica afectan negativamente el rendimiento reproductivo en vacas lecheras. Sin embargo, la mayoría de estos estudios fueron retrospectivos y los datos fueron recogidos durante largos periodos de tiempo (hasta 7 o 11 años) sin un diseño previo en la recogida de los datos para el análisis posterior realizado. Por este motivo es cuestionable si aspectos relevantes al diseño del estudio, como definiciones de enfermedades, métodos de diagnóstico, criterio de inclusión y tratamientos fueron utilizados de forma consistente sobre periodos de tiempo tan largos. No se discutieron los efectos de los cambios realizados en el manejo o protocolos de tratamiento a lo largo de estos periodos. Además, en algunos estudios algunos animales fueron utilizados más de una vez, introduciendo así un cierto sesgo, y en estudios más antiguos los procedimientos estadísticos fueron o bien inapropiados o inadecuadamente descritos.
Por lo tanto sería necesario que se realizaran ensayos aleatorios más prospectivos y controlados para proporcionar una mayor y más sólida evidencia sobre la relación entre la mastitis y el rendimiento reproductivo (considerando cofactores plausibles, como el momento, tratamiento y la producción de leche) y sugerir medidas preventivas.

 

Sobre el autor
El profesor Dr. Wolfgang Heuwieser es actualmente el jefe de la Clínica de Reproducción Animal de la Universidad Freie de Berlín. Cursó estudios de medicina veterinaria y obtuvo su doctorado en la universidad de Hannover y ocupó una plaza de profesor visitante en la Universidad Cornell durante 4 años. En 2008, estuvo 1 año con el Grupo de Bienestar Animal de Universidad de Columbia Británica. El programa de investigación de la Universidad Freie se centra en la investigación aplicada con el objetivo clave de desarrollar recomendaciones prácticas para la gestión de la salud posparto y el bienestar animal del ganado lechero.

 

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Barker et al., 1998.J Dairy Sci 81:1285-1290. / Giri et al., 1990. Vet Microbiol 21: 211-231. / Hertl et al., 2009. J Dairy Sci 93:1551-1560. / Lavon et al., 2011. J Dairy Sci 94: 4538-4545. / Lavon et al., 2010. J Dairy Sci 93: 911-921. / Loeffler et al., 1999. J Dairy Sce 82:2589-2604. / Moore et al., 1991. Theriogen 36: 257-265. / Perrin et al., 2007. Vet Rec 161: 61-62. / Risco et al., 1999. J Dairy Sci 82: 1684-1689. / Roth et al., 2013. J Dairy Sci 96: 6499-6505. / Schrick et al., 2001. J Dairy Sci 84: 1407-1412. / Wilson et al., 2008. J Dairy Sci 91: 3869-3879.


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MENSAJES CLAVE
El impacto de la mastitis clínica o de un elevado recuento de células somáticas (RCS) en la fertilidad de la vaca es bien conocido por la gran cantidad de ensayos realizados. Trabajos recientes han permitido conocer esta relación en detalle, incorporando factores de confusión y así mejorar la precisión de los resultados. Estos estudios han revelado que una mayor reducción en la tasa de concepción está asociada a mastitis clínica ocurridas durante o poco después de la inseminación, y donde el organismo causal era Gram-negativo. El recuento de células somáticas (RCS) tiene un efecto aditivo al de la mastitis clínica per sé, ya que a mayor recuento de células, mayor reducción en la tasa de concepción. Ambos, tanto la mastitis clínica como el RCS están asociados a una reducción en la probabilidad de inseminación y por ende a una reducción en la tasa de concepción.

 

La mastitis es actualmente una de las enfermedades clínicas más comunes en el ganado lechero. Por ejemplo, la tasa promedio de incidencia en el Reino Unido se estima es de 50 a 70 casos por cada 100 vacas por año1. El impacto de la mastitis clínica en el bienestar de la vaca2, la productividad y el rendimiento financiero3-5 es ampliamente reconocido y en los últimos años ha aumentado el interés por conocer la asociación existente entre la mastitis y el rendimiento reproductivo.
Ello se ha estudiado de diversas formas, con trabajos que inicialmente se enfocaban en comparar resultados reproductivos de cohortes de vacas con mastitis clínica o subclínica contra grupos control sin mastitis. Este enfoque demostró un rendimiento reproductivo desigual entre las vacas con mastitis clínica o un recuento de células somáticas elevado (RCS) en las primeras lactaciones.6-9

 

La relación entre la mastitis y la fertilidad está confirmada
Sin embargo, el enfoque anterior puede inducir a error al no tener en cuenta posibles factores de confusión entre mastitis y reproducción: por ejemplo, las vacas de alta producción tienen mayor riesgo de mastitis, pero también tienden a tener menor fertilidad. Trabajos más recientes utilizaron análisis estadísticos que tuvieron en cuenta estas relaciones confusas, y se ha demostrado que la asociación entre mastitis e infertilidad no se explica por dichos motivos. El mismo trabajo permitió investigar la importancia del momento en que ocurría la mastitis o el RCS y el grado en que RCS aumentaba.

 

Mayor efecto después de la inseminación
Un estudio realizado con la información de 7 explotaciones de alta producción de Estados Unidos10 concluyó que la mastitis clínica estaba asociada a un descenso en la probabilidad de preñez al servicio y a su vez estos resultados variaron según el tipo de bacteria y el momento de la infección. La mayor reducción en la tasa de concepción se asoció a mastitis por Gram-negativas, y en casos en que la mastitis ocurrió poco antes de la inseminación. En las mastitis iniciadas la semana después de la inseminación por Gram-negativas redujeron un 80% la tasa de concepción.

 

Un reciente estudio realizado en el Reino Unido11 utilizó datos de 105 explotaciones lecheras, incluyendo un total de 85.482 inseminaciones. Las asociaciones encontradas entre la mastitis clínica y los resultados al servicio se muestran en la Figura 1. La mastitis clínica en el momento de la inseminación se asoció a una reducción de casi un 25% en la tasa de concepción y a un 20% si la mastitis sucedía durante la semana de la inseminación. Se estudió la mastitis iniciada en cualquier momento, pero sólo cuando comenzaba después de 70 días después de la inseminación se observó una menor aunque significativa relación con el resultado al servicio (medidos en los subsecuentes partos).

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El recuento de células somáticas tiene mayor efecto
La Figura 2 muestra la asociación significativa entre el RCS y la tasa de concepción. Cuando el RCS es igual o superior a 400.000 células en los 30 días posteriores a la inseminación hay asociada una reducción de hasta menos del 20% la probabilidad de preñar la vaca. En animales con menores RCS se halló menor impacto aunque en todos los intervalos se observaron diferencias significativas respecto al grupo control (RCS por debajo de 20.000 células). También se hallaron asociaciones significativas entre los RCS registrados entre los 31 y 60 días previos al servicio, pero con un menor impacto sobre la tasa de preñez. El efecto de un elevado RCS en la tasa de concepción se acumula en los casos de mastitis clínica: una vaca con mastitis clínica en el momento de la inseminación sumado a un RCS>400.000 en los próximos 30 días tendrá una probabilidad de preñez al servicio reducida y predecible de alrededor de un 45%.

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La probabilidad de inseminar una vaca
El mismo estudio desvela que la mastitis puede influir la probabilidad de servir una vaca, como también la probabilidad de preñez a ese servicio. Esto podría ser debido tanto a un efecto de la mastitis en la ovulación, como a nivel del comportamiento estral expresado por la vaca. Por este motivo los ganaderos deberían evitar inseminar a las vacas que hayan tenido mastitis recientemente.

 

Se han propuesto una serie de mecanismos responsables de explicar cómo la mastitis puede influir en la fertilidad de la vaca. El efecto negativo en los mediadores inflamatorios en la función del folículo ovárico se ha descripto recientemente12,13. Este efecto puede explicar porque los casos de la mastitis clínica y subclínica pueden influir en la fertilidad subsecuente de la vaca (por ejemplo: la asociación entre el resultado del servicio y un caso de mastitis en la semana precedente). La asociación entre los casos de mastitis post-inseminación y el resultado de la inseminación se pueden explicar debido a como la infección influye en el balance entre prostaglandinas luteotrófica y luteolíticas14,15 y/o en la supervivencia del embrión16.

 

Conclusiones
Existen claras evidencias que asocian la mastitis (ambas clínica o subclínica) con la incapacidad de lograr, en varios aspectos, resultados positivos en la reproducción de vacas lecheras. Estos efectos son significativos, especialmente cuando el caso de mastitis ocurre cercano al estro y/o a la inseminación, y permanece detectable incluso utilizando técnicas analíticas sofisticadas para corregir factores que potencialmente podrían aumentar los factores de confusión. Por este motivo, los ganaderos deberían reducir las tasas de incidencia de mastitis clínica y subclínica. Sin embargo, ningún protocolo de control de mastitis es perfecto y las medidas para mitigar los efectos de la mastitis en el rendimiento reproductivo son útiles. El alto costo económico que tiene lograr una preñez17,18 justifica todo tipo de inversión para reducir el impacto de la mastitis en la fertilidad.

 

Sobre el autor
Chris Hudson es un reconocido especialista en salud y producción de ganado vacuno. Ejerce como profesor clínico en la Facultad de Veterinaria Medicina y Ciencia de la Universidad de Nottingham. Su trabajo consiste en enseñar a estudiantes sobre salud y producción de explotaciones de leche, tanto en el aula como fuera en la granja. Sus principales áreas de trabajo se centran en la medición y monitorización del rendimiento de explotaciones lecheras, con especial énfasis en la fertilidad y la producción. Aunque también trabaja en el conocimiento y manejo del dolor en vacuno. Chris Hudson trabaja de forma muy estrecha con ganaderos para conseguir rebaños sanos y con la máxima rentabilidad posible.

 

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1.Bradley et al. 2007. Vet. Rec. 160, 253–258 / 2.Kemp et al. 2008. Vet Rec 163, 175–179 / 3. Bar et al. 2008. J Dairy Sci 91, 2205–2214 / 4.Down et al., 2013. J Dairy Sci 96, 6301–6314 / 5.Halasa et al. 2007. Vet Q 29, 18–31 / 6.Barker et al. 1998. J Dairy Sci. 81, 1285–1290. / 7.Schrick et al. 2001. J Dairy Sci. 84, 1407–1412 / 8.Ahmadzadeh et al. 2009. Anim Reprod Sci 112, 273–282 / 9.Nava-Trujillo et al. 2010. Anim Reprod Sci 121, 12–16 / 10.Hertl et al. 2010. J Dairy Sci. 93, 1551–1560 / 11. Hudson et al. 2012. J Dairy Sci. 95, 3683–3697 / 12. Herath et al. 2007. Reproduction 134, 683–693 / 13.Williams et al. 2008. Am J Reprod Immun 60, 462–473 / 14.Hockett et al. 2000. Anim Reprod Sci 58, 241–251 / 15.Neuvians et al. 2004. Biology Reprod 70, 473–480 / 16.Soto et al. 2003. Am J Reprod Immun 50, 263–272 / 17.De Vries. 2006. J Dairy Sci 89, 3876–3885 / 18.Kalantari & Cabrera. 2012. J Dairy Sci 95, 6160–6170.


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